Türkiye'de resmî din eğitimi ve öğretimi hizmetleri Osmanlı Devleti'nden tevarüs eden üç kurumun koordinasyonunda gerçekleştirilmektedir. Camiler ve Kur'an kursları başta olmak üzere müftülüklerce yürütülen yaygın din eğitimi hizmetleri Diyanet İşleri Başkanlığı'nca, lisans ve lisansüstü kapsamındaki yüksek din öğretimi faaliyetleri İlahiyat/İslamî İlimler fakülteleri tarafından, temel eğitim ve ortaöğretim kademelerindeki din eğitimi ve öğretimi ise Millî Eğitim Bakanlığı Din Öğretimi Genel Müdürlüğü'nce yürütülmektedir.
Osmanlı Devleti'nin son dönemlerinde günümüzdeki okulların karşılığı olan mektepler Maarif Nezareti'ne, temel İslam bilimleri ile Arapça eğitimi verilen medreseler ise Şer'iye ve Evkaf Vekâleti'ne bağlıydı. 3 Mart 1924 tarihinde Türkiye Büyük Millet Meclisi'nde kabul edilen 629 sayılı Şer'iye ve Evkaf ve Erkân-ı Harbiye-yi Umûmiye Vekâleti'nin İlgasına Dair Kanun ile Şer'iye ve Evkaf Vekâleti kaldırıldı ve İslam dininin itikat ve ibadet alanıyla ilgili işlerini yürütmek ve dinî kurumları idare etmek amacıyla Diyanet İşleri Reisliği kuruldu. Aynı gün kabul edilen 430 sayılı Tevhîd-i Tedrisat Kanunu'nun ilk iki maddesi ile medreselerle mektepler ve ilmî kurum ve kuruluşların tamamı Maarif Vekâleti'ne (Millî Eğitim Bakanlığı) bağlandı ve bütün eğitim kurumları tek çatı/yönetim altında birleştirildi. Kanunun 4. maddesi gereğince de İmam ve Hatip mektepleri açılması ve Dârülfünun'da bir İlahiyat Fakültesi kurulması kabul edildi.
Bu gelişmelerin ardından 11 Mart 1924 tarihli Maarif Vekâleti genelgesiyle kanunda hüküm tedrisatı dından yapılan teşkilat ve mevzuat düzenlemeleri sonrasında, 1983 yılında "Din Öğretimi Genel Müdürlüğü" olarak değiştirilmiştir.
İlahiyat fakültelerine dönüştürülerek üniversitelere devredildiği tarihe kadar Yüksek İslam enstitülerinin mevzuatının ve müfredatının hazırlanmasından kadro tahsisi ve tayinine, diplomalarının verilmesinden personelin teftiş ve tecziyesine kadar bütün iş ve işlemleri Din Eğitimi Genel Müdürlüğü'nce yürütülmüştür. Din Eğitimi Genel Müdürlüğü'ne bağlı olarak sırasıyla İstanbul, Konya, Kayseri, İzmir ve Erzurum'da Yüksek İslam enstitüleri açılmıştır. Yüksek İslam enstitülerinin İlahiyat fakültelerine dönüştürülmesinden sonra Din Öğretimi Genel Müdürlüğü'nün görev alanı Millî Eğitim Bakanlığı'na bağlı kurumlardaki din eğitimi ve öğretimi faaliyetlerinin yürütülmesiyle sınırlı hale gelmiştir.
Bu dönemden sonra, başta meslek dersleri müfredatı ve ders kitaplarının hazırlanması olmak üzere İmam-Hatip liselerinin bütün iş ve işlemleriyle birlikte 1982 anayasasının 24. maddesinde yer alan din kültürü ve ahlak bilgisi dersinin öğretim programı ve ders kitaplarının hazırlanması, din kültürü ve ahlak bilgisi ile İmam-Hatip liseleri meslek dersleri branşındaki öğretmenlerin hizmet içi eğitim faaliyetlerinin yürütülmesi, okullardaki din öğretimi politikalarının belirlenmesi ve bu bağlamda millî eğitim şûralarında görev üstlenilmesi, çoğunluğu hayır severler tarafından yaptırılan İmam-Hatip liselerinin ve pansiyonlarının açılması, okulların bütçelerinin planlanması ve gönderilmesi, yöneticilerinin atanması, İmam-Hatip okullarında meslekî yarışmaların başlatılarak koordine edilmesi genel müdürlüğün temel görevleri olarak öne çıkmıştır.
2003 yılından itibaren Diyanet İşleri Başkanlığı ve Türkiye Diyanet Vakfı ile müşterek faaliyetleri artan, kurumsal iş birliği gelişen genel müdürlükçe uluslararası İmam-Hatip liseleri açılmış, başta hafız öğrenciler olmak üzere öğrencilerin meslekî eğitimlerinin geliştirilmesi için bazı projeler yürütülmeye başlanmıştır. 30 Mart 2012 tarihinde Türkiye Büyük Millet Meclisi'nde kabul edilen 6287 sayılı kanunla ortaokullarda ve liselerde "Kur'an-ı Kerim" ve "peygamberimizin hayatı" isimli seçmeli derslerin konulmasıyla din, ahlak ve değerler alanındaki derslerin öğretim programları ve kitaplarının hazırlanması ve yeniden açılan İmam-Hatip ortaokullarının iş ve işlemlerinin yürütülmesi görevi genel müdürlüğe verilmiştir. Aynı kanunla ilk, orta ve lise dönemi 4+4+4 şeklinde kademelendirilmiş ve zorunlu eğitim on iki yıla çıkarılmıştır. Bu gelişmeler sonrasında Millî Eğitim Bakanlığı'nın ortaya koyduğu vizyon çerçevesinde genel müdürlükçe Diyanet İşleri Başkanlığı ile iş birliği yapılarak İmam-Hatip ortaokullarında okul-Kur'an kursu iş birliğinde "örgün eğitimle birlikte hafızlık" proje okullarının açılması gerçekleştirilmiş, Anadolu İmam-Hatip liselerinde ise XXI. yüzyıl becerileri bağlamında öğrencilerin ilgi, kabiliyet ve kariyer hedeflerine göre "program çeşitliliği"ne gidilerek temel İslam bilimleriyle birlikte; yoğunlaştırılmış fen ve sosyal bilimler, uluslararası İmam-Hatip, on farklı yabancı dilde hazırlık sınıfları, musiki, spor, geleneksel ve çağdaş görsel sanatlar, hafızlık pekiştirme, teknoloji proje ve programları uygulanmaya başlanmıştır.
Daha önceden sadece İmam-Hatip okulları ve din kültürü ve ahlak bilgisi dersleriyle ilgili süreçlerin koordinesinden sorumlu olan Din Öğretimi Genel Müdürlüğü'nün görev ve yetkileri yeni gelişmeler çerçevesinde bakanlıkça güncellenmiş ve 7 Nisan 2022 tarihinde 1 nolu Cumhurbaşkanlığı Kararnamesi'nde yayımlanmıştır. Buna göre genel müdürlüğün görev ve yetkileri özetle; ilköğretim, ortaöğretim ve yaygın eğitim kurumlarında din kültürü ve ahlak eğitimi ile bu alandaki seçmeli derslerin, İmam-Hatip ortaokulları ve İmam-Hatip liselerinin eğitim ve öğretim programlarını, ders kitaplarını, eğitim araç gereçlerini hazırlamak, hazırlatmak, Talim ve Terbiye Kurulu'na sunmak, İmam-Hatip okullarının yönetimine, eğitim ve öğretimiyle program çeşitliliğine yönelik çalışmalar yapmak, belirlenen politikaları uygulamak ve bu okullarda hafızlık eğitimine yönelik çalışmalar yürütmek, din ve ahlak eğitim ve öğretimini güçlendirecek politikaların ve stratejilerin geliştirilmesi için gerekli çalışmaları yapmak, görev alanına giren konularda üniversiteler, ilgili kurum ve kuruluşlarla iş birliği yapmak, bakanlık ilgili birimleriyle koordine halinde Türkiye ile dil, tarih veya kültür birliği bulunan ülkeler ve topluluklar ile diğer ülkelerle din eğitim ve öğretimi alanında iş birliğine yönelik çalışmalar ve bakan tarafından verilen diğer görevleri yerine getirmek şeklinde genişletilmiştir.
